После событий предыдущих фильмов Сэм Уилсон официально принимает эстафету от Стива Роджерса, становясь новым Капитаном Америкой. Президент США Таддеус Росс, чьи отношения с Уилсоном были далеки от идеальных, предлагает ему государственную должность, что ставит героя перед сложным выбором между служой стране и личными принципами.
Девушка по имени Джордан получает загадочные и пугающие сообщения, которые заставляют её вернуться в родной город, где она с детства не была. Её цель — найти отца, исчезнувшего много лет назад. Однако вместо спокойного поиска она сталкивается с ледяным безразличием местных жителей и нарастающей, необъяснимой атмосферой страха.
Когда талантливый, но неудачливый журналист Эдди Брок в ходе расследования попадает в лабораторию, где изучают инопланетных симбиотов, его жизнь меняется навсегда. Один из существ прикрепляется к нему, даря невероятную силу, скорость и способность менять форму, но одновременно заявляя о своих аппетитах и жестоких намерениях.
Спокойная жизнь небольшого американского городка нарушена появлением таинственного бродяги. Его встреча с местной девушкой перерастает в страстный роман, но с первого взгляда кажущаяся идиллией связь скрывает тёмное наследие. Молодой человек становится носителем древнего проклятия, которое медленно, но неотвратимо пробуждается, превращая мир вокруг в реальный кошмар.