В мире, где большинство людей обладают уникальными способностями — причудами, загадочная группа Humalize во главе с Флектом Терном считает, что это проклятие для человечества. Их цель — предотвратить наступление «Судного дня», когда причуды выйдут из-под контроля, запустив устройство, вызывающее у носителей способностей неконтролируемые сбои и смерть.
«Принцессы-полудемоны» — это долгожданное продолжение культовой франшизы «Инуяша», переносящее зрителей в мир, где переплетаются судьбы дочерей главных героев. История начинается с трагедии: близняшки-полудемонки Това и Сэцуна теряют друг друга в детстве из-за лесного пожара. Отчаявшись найти младшую сестру, Това обнаруживает таинственный тоннель, который переносит её в современную Японию.
Действие разворачивается в мрачном фэнтезийном мире, где человечество ведёт отчаянную борьбу с инфернальными созданиями, известными как Кошмары. Власть в королевстве захватил безжалостный советник, который объявил тотальную охоту не только на демонов, но и на тех, кто их традиционно сражался — орден Рыцарей MAKAI.